Une étude montre l’érosion du génome des fourmis liée à la perte de traits fonctionnels, comportementaux et sociaux chez 3 espèces inquilines – Science

Les fourmis sont réputées dans le monde des insectes pour leur structure sociale et leurs comportements complexes. Les ouvriers et les butineuses soutiennent la reine, s’acquittant fidèlement de leurs rôles sociaux pour la santé globale de la colonie. Ce «superorganisme» complexe – comme l’ont surnommé les scientifiques – est devenu un modèle de choix pour explorer les racines génétiques et comportementales des organismes sociaux.
Fait remarquable, il y a aussi de rares cas de fourmis qui ne jouent pas bien avec les autres et qui se dégagent de leurs devoirs sociétaux pour devenir des parasites à charge libre parmi leurs parents libres.
Maintenant, dans une nouvelle étude publiée dans Communications de la nature, une collaboration internationale de chercheurs d’Europe (les universités de Münster et de Copenhague), d’Amérique du Sud (Université de la République à Montevideo, Uruguay) et des États-Unis (dirigée par l’Arizona State University), se sont associés pour découvrir et collecter ces rares des parasites sociaux. Ensemble, ils ont obtenu et analysé les séquences complètes du génome d’ADN de trois espèces rares de fourmis coupeuses de feuilles «parasites sociaux» (appelées Acromyrmex inquilines) pour mieux comprendre les différences entre elles et leurs espèces hôtes respectives.
C’est la première fois que plusieurs espèces de fourmis socialement parasites pourraient avoir leur génome séquencé.
«Nos résultats améliorent notre compréhension des conséquences génomiques de la transition vers un nouveau cycle de vie hautement spécialisé et fournissent des informations détaillées sur l’évolution moléculaire du parasitisme social chez les fourmis», a déclaré Christian Rabeling, professeur agrégé à l’École des sciences de la vie de l’ASU et un auteur correspondant de l’étude.
Du parasite social au parasite social
Il est important de comprendre la transition inhabituelle des parasites sociaux car les génomes des fourmis ont évolué pendant plus de 100 millions d’années. Une seule transition majeure s’est produite pour introduire le nouveau niveau de «superorganisme» de la structure organisationnelle sociale avec la ségrégation de caste reine-ouvrière et l’altruisme inconditionnel. Ce super-organisme a connu un tel succès qu’il a produit une biodiversité de 17 sous-familles, 338 genres et plus de 13 900 espèces vivantes.
“Il n’est donc pas surprenant que des changements parallèles vers un comportement et un mode de vie socialement parasitaires hautement spécialisés abandonnant cette condition ancestrale fondamentale, généralement basée sur la consanguinité et des populations efficaces plus importantes, laissent des empreintes génomiques importantes”, a déclaré Rabeling. «Les résultats de nos analyses de seulement trois de ces espèces confirment que les parasites sociaux des fourmis offrent des systèmes d’étude importants pour identifier les caractéristiques de la vie sociale coopérative des colonies.
Et ce faisant, leurs analyses ont confirmé que sur une période d’environ un million et demi d’années, ces espèces de fourmis ont chacune trouvé des moyens indépendants et séparés d’évoluer et de devenir des parasites sociaux. Les signatures de l’érosion génétique à l’échelle du génome et des traits spécifiques se sont révélées les plus extrêmes chez les fourmis parasites sociaux.
Pensez à comment cela commencerait. Un groupe de reines de fourmis veut simplement vivre dans une colonie sans faire le travail. Et ne plus travailler sur le nid. Ensuite, les reines fourmis se concentrent uniquement sur la production de nouvelles reines et de nouveaux mâles, et cette petite taille de population de parasites sociaux commencerait à se reproduire fréquemment pour survivre. Cela réduit immédiatement leur diversité génomique au fil du temps. Ensuite, en un clin d’œil dans le temps de l’évolution, en raison de la sélection naturelle et d’une augmentation de la prévalence de la dérive génétique, cela augmenterait les taux de perte des traits ancestraux tout en ralentissant les taux d’émergence de nouveaux traits plus adaptatifs.
C’est presque comme un phénomène de «répétition et de perte» qui s’est produit dans l’ADN de la fourmi parasite pour déclencher l’érosion du génome.
Pour prouver cet effet dans le génome de la fourmi, l’équipe de recherche a étudié la structure génomique globale et les gènes individuels qui pourraient être affectés par cette désintégration génomique. Premièrement, ils ont trouvé des preuves généralisées de réarrangements et d’inversions génomiques qui sont des signes d’instabilité et de décomposition. Ensuite, au sein des réseaux de gènes, ils ont identifié 233 gènes qui ont montré des preuves de sélection relâchée dans au moins une des branches de parasites sociaux et des signatures de sélection intensifiée dans 102 gènes. “Notre analyse a montré que l’évolution de la famille de gènes à trois des quatre nœuds du parasite social est en effet largement caractérisée par des pertes de gènes”, a déclaré Rabeling.
Les pertes et réductions génomiques les plus affectées concernaient l’odorat des fourmis parasites sociales et, dans une moindre mesure, le goût.
Échec du test de reniflement
Non seulement certains des gènes responsables de l’odeur des fourmis se sont perdus au fil du temps, mais en conséquence, les fourmis ont également montré une taille réduite des lobes olfactifs dans leur cerveau lorsque des scans microCT ont été effectués.
“Ce n’est pas une surprise car les fourmis communiquent principalement via des signaux chimiques et ont déjà été décrites comme des usines chimiques”, explique Rabeling. “Ainsi, la perte de gènes olfactifs est corrélée à une transition extrême de changements morphologiques et comportementaux importants.”
Cela comprend la réduction ou la perte complète du système de caste des travailleurs, des pièces buccales, des antennes et des téguments simplifiés, la perte de certaines glandes hormonales et un système nerveux de complexité réduite probablement associé à un répertoire comportemental considérablement réduit.
À partir de leur analyse comparative, ils pourraient également replacer ces changements dans la perspective plus large du temps évolutif. Ils ont également pu dater les origines du parasitisme social au sein de l’arbre généalogique des fourmis coupeuses de feuilles.
Deux origines indépendantes du parasitisme social se sont produites dans le genre de fourmi Acromyrmex. Au sein de ce genre, A. heyeri, une fourmi sociale, est l’espèce hôte des espèces parasites A. charruanus et P. argentina.
Premièrement, une lignée sud-américaine de fourmis sociales (A. heyeri) s’est séparée du dernier ancêtre commun (considéré comme un parasite social) d’A. Charruanus et P. argentina avant que les deux parasites sociaux ne divergent. Deuxièmement, un événement de spéciation d’Amérique centrale s’est produit lorsque A. insinuator a divergé de son hôte A. echinatior.
Les deux origines du parasitisme social sont récentes sur le plan de l’évolution, estimées à environ 2,5 millions d’années pour la divergence entre A. heyeri et le dernier ancêtre commun d’A. Charruanus et P. argentina, et il y a environ 1 million d’années pour la divergence entre A. insinuator et A. echinatior.
«Nous en déduisons que la sélection naturelle assouplie a accéléré l’érosion générale du génome chez les parasites sociaux et atténué les contraintes évolutives, ce qui a facilité une évolution adaptative rapide de traits spécifiques associés à un mode de vie socialement parasitaire», a déclaré Rabeling.
Joie de la découverte
Pourquoi a-t-il fallu si longtemps pour faire l’analyse du génome? Il s’avère que la partie la plus simple de l’étude a peut-être été l’analyse comparative du génome. Trouver les fourmis en premier lieu s’est avéré être le plus grand obstacle majeur. Pourquoi?
Les populations de parasites sociaux des fourmis sont presque toujours petites et réparties de manière inégale. À quel point?
Eh bien, la dernière fois que l’une des espèces, P. argentina a été vue dans la nature, c’était en 1924, bien avant la découverte de l’ADN comme unité chimique héréditaire de la vie.
Rabeling se souvient de voyages antérieurs en Amérique du Sud qui ont été vains car ils n’ont pas pu trouver P. argentina. Puis, il y a environ dix ans, un appel téléphonique de son collègue Martin Bollazzi et co-auteur de l’étude a changé sa vie.
“Martin Bollazzi a dit que sa femme Leticia venait de redécouvrir P. Argentina !!!”
Rabeling a sauté dans un avion aussi vite qu’il le pouvait. Quand il a vu P. Argentina de près, ce fut un moment de découverte qu’il n’oubliera jamais.
«La redécouverte de P. argentina par Leticia a été la découverte d’une vie. Ce que j’aime particulièrement, c’est relier le travail sur le terrain des fourmis et les observations de l’histoire naturelle aux nouvelles technologies comme le séquençage du génome entier, et avoir l’opportunité de le faire était une telle joie . “
Désormais, ils pourraient concrétiser leurs rêves de recherche en collectant P. argentina et tester leurs hypothèses de terrain en effectuant le premier séquençage moderne du génome entier des fourmis parasites sociales.
Prochaines étapes
Leurs résultats ne sont pas seulement importants pour comprendre les fourmis, mais offrent un aperçu du rôle de ces systèmes d’étude génomique de “ perte de fonction ” dans d’autres parasites et pour identifier les caractéristiques de la vie coopérative des colonies sociales aux niveaux phénotypique et génomique.
«Les parasites sociaux sont venus pour exploiter les efforts de recherche de nourriture, le comportement infirmier et l’infrastructure de la colonie de leurs hôtes», a déclaré Rabeling.
Rabeling cite également d’autres espèces, telles que les poissons troglodytes aveugles mexicains ou d’autres parasites tels que les ténias, comme exemples d’organismes qui ont perdu des traits importants au fil du temps. Dans chaque cas, ils ont développé et exploité de nouvelles niches écologiques. pour la survie de leur espèce.
De ces 3 premières espèces de fourmis parasites sociales, ils ont beaucoup appris. Ensuite, ils prévoient de futures études génomiques de ces parasites sociaux des fourmis pour générer des informations supplémentaires intéressantes, en particulier avec des technologies de séquençage à lecture longue permettant des analyses encore plus détaillées.
Mais Rabeling et ses collègues sont maintenant impliqués dans une autre course contre la montre – -comme chaque année, de plus en plus d’habitats naturels de fourmis sont perdus à cause de la déforestation et du développement. Maintenant, notre compréhension de l’évolution des fourmis dépend de la coopération des gens pour sauver la biodiversité – tant que nous le pouvons encore.
“Nous espérons que de telles études futures pourront élargir nos connaissances sur les signatures de l’évolution du comportement social chez les fourmis, pour lesquelles peu d’autres systèmes modèles peuvent offrir de telles tailles d’échantillons au niveau des espèces de plusieurs dizaines.”